右田双铁幼年因为火车脱轨而失去父母与妹妹,被右田家收养。多年之后,主人公为阻止空凝机工厂落户而回到御一夜市,与继姐右田真暗与继妹右田日日姬重逢。双铁和日日姬遇到并唤醒了长眠的帝都铁路8620型蒸汽机车的专用铁路人偶八六,双铁成为了她的主人。八六希望复活铁路,双铁认为这可以达成他的目标,遂一同寻找并找到了下落不明的蒸汽机车8620。双铁结识了兼任市长与火车驾驶员的波莱特、与波莱特结伴的铁路人偶玲奈、协助经营当地漂流项目的早濑深美和她的好友蓑笠凪,以及当地银行行长千金宝生稀咲。众人用自己的方式,朝着复兴御一夜市的目标努力;玩家则可以选择进入其中一人的路线,以不同方式完成这个目标。
玩家在完成所有角色的路线之后便可以进入游戏的“总集”路线,该路线综合了所有角色线路的内容。双铁在他人的建议下决定与周围的同伴深入交流。在与他人的交流中,双铁逐步整合了御一夜的旅游资源、开发了煤探乐园、与他人合作成立铁路集团、利用铁路人偶的能力酿制新酒、开设了环绕九州的“九星”号列车,早濑深美和蓑笠凪也分别成长为了乘务员和司机。“九星”列车的处女秀大获成功,双铁也走出了幼年事故的阴影,更计划设计开发高速铁路“新·干线”。
《Last Run!!》新增了“仲国”线路,发生在总集线路之后。双铁一行人受“仲国国务院”之邀来到“仲国”进行考察,先后参观了“仲国铁道博物馆”、“盛都大熊猫繁育研究基地”和“芭岩铁路”,最终为“仲国”量身定制了观光列车计划。